Fondatore della casa di produzione cinematografica Dreamland productions, inizia a girare corti in Super 8 e poi in 16 mm. Il suo primo lungometraggio è Mondo Trasho del 1969, con protagonista Divine, amico e attore feticcio. Seguono Multiple Maniacs (1970), Pink Flamingos (1972) e Female Trouble (1974). Nel 1977 scrive e dirige Nuovo Punk story, mentre del 1981 è Polyester. Nel 1988 dirige uno dei suoi film di maggior successo sia di pubblico che di critica, Hairspray (nelle sale italiane con il titolo Grasso è bello). Seguono Cry Baby (1990) con Johnny Depp e La signora ammazzatutti (1994) con Kathleen Turner. È del 1998 Pecker e del 2000 A morte Hollywood. L’ultimo suo film è A Dirty Shame del 2004.Ha scritto anche numerosi volumi, tra i quali segnaliamo, Role Models (2010),Carsick: John Waters Hitchhikes Across America (2014) e  Make Trouble (2017), oltre al volume autobiografico del 1981, Shock Value (in Italia edito da Lindau con il titolo Shock nel 2000).Ha intrapreso anche l’attività di artista visivo, e nel 2004 il New Museum di New York City ha curato una retrospettiva delle sue opere d’arte.

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